Кирилловскую церковь построили в середине XII в. на окраине древнего Киева - Дорогожичах.
Отсюда основатель церкви черниговский князь Всеволод Ольгович в 1139 г. руководил штурмом Киева в ходе междоусобной борьбы за великий киевский престол и одержал победу.
Для представителей династии Ольговичей храм был загородной резиденцией и фамильной усыпальницей. В 1194 г. здесь был погребен киевский князь Святослав — герой древнерусской поэмы "Слово о полку Игореве".
За время своего существования Кирилловская церковь много раз была в запустении, неоднократно ремонтировалась и обновллялась. В 1748—1760 гг. около церкви при участии известного украинского зодчего И.Григоровича-Барского были построены каменные монастырские здания, от которых осталась в наше время только часть ограды с угловой башенкой.
После перестроек XVII—XVIII вв. древняя Кирилловская церковь получила современный внешний облик с характерными чертами барочной архитектуры.
В 60-е годы XIX в. Кирилловская церковь находится в центре внимания общественности: под штукатуркой XVIII века на ее стенах были обнаружены фресковые росписи XII в.
В 1881—1884 гг. под руководством профессора А. Прахова в храме проводятся огромные работы по расчистке фресок и обновлению стенописи.
В 1884 г. здесь работал Михаил Врубель. По требованию церкви открытые древние фрески были вновь переписаны масляными красками. Тогда же были установлены мраморные парапеты, хор и иконостас.
В мае 1929 г. Кирилловская церковь была объявлена Государственным историко-культурным музеем-заповедником.
Архитектура Кирилловской церкви хорошо сохранилась с XII в. Перестройки XVII—XVIII вв. заключались в основном в перекладке части сводов, достройке четырех боковых куполов, возведении пышного фронтона над входом, оформлении окон и порталов лепным декором. Древние архитектурные формы четко читаются под этими достройками.
Стены Кирилловской церкви покрыты живописными фресками XII в., раскрытыми из-под масляных записей, отдельными фрагментами росписи XVII в. и масляными работами XIX в. на участках, где фрески не сохранились.
От древних фресок, украшавших все помещения храма, осталось около 800 кв. м росписей, представляющих собой ценные художественные произведения периода Древней Руси.
Из росписей XVII в. сохранился замечательный портрет игумена Иннокентия Монастырского, известного дипломата и общественного деятеля, написанный на пилоне южного нефа. Портрет является ценным памятником украинской портретной живописи того времени.
Среди масляной росписи, выполненной во время реставрации в XIX в., особое место занимают работы известного русского художника Михаила Врубеля.
Эти росписи показывают неоспоримый талант монументалиста и новатора-колориста. Одно из самых сильных его произведений в храме — "Сошествие святого духа", занимающее свод хор.
В изображениях апостолов художник с необычайной силой передал сложность человеческих чувств, создал галерею портретов с глубокой психологической характеристикой.
Здесь же на хорах М. Врубелем исполнены "Ангелы с лабарами", полуфигура Христа, головы пророков Моисея и Соломона. Для мраморного иконостаса, выполненного по эскизам А. Прахова, М. Врубель написал в Венеции иконы "Афанасий", "Богоматерь", "Христос"и "Кирилл".
Эти произведения отличаются образностью, глубоким реализмом и высоким живописным мастерством.
Наиболее удалась художнику "Богоматерь". В бездонных глазах этой хрупкой молодой женщины, одетой в дорогие ткани, столько страдания и тревоги за судьбу сына, что она воспринимается как олицетворение материнской скорби и стоит в ряду лучших женских образов, созданных Врубелем.
Древняя архитектура Кирилловской церкви и ее замечательные настенные росписи делают этот памятник одним из самых ценных и интересных музеев Украины. Здесь проводятся концерты древнерусской музыки в грамзаписи, выступают артисты филармонии.